Johnny Bower a grandi dans une région rurale de la Saskatchewan, seul garçon d’une famille de neuf enfants. Il était pauvre et n’a jamais eu d’équipement de hockey approprié. Il fabriquait ses jambières de gardien de but avec un vieux matelas et ses rondelles avec du fumier de cheval ; son père cherchait des branches d’arbre tordues pour en faire des bâtons ; un ami lui a donné sa première paire de patins parce que son père n’avait pas les moyens de lui en acheter une ; et pourtant, il a perfectionné son jeu pour devenir l’un des meilleurs gardiens de but de tous les temps. Il a commencé sa carrière dans la Ligue américaine de hockey, jouant pour Providence et Cleveland pendant huit saisons complètes avant de jouer un seul match dans la LNH.
En 1953-54, il a joué toute la saison pour les Rangers de New York, mais a ensuite passé la plupart des quatre saisons suivantes dans les mineures, ayant perdu le poste de titulaire à New York au profit de Gump Worsley. La grande percée de Bower se produit à l’été 1958 lorsque les Leafs le réclament à Cleveland. Bower est d’abord réticent à se joindre aux Leafs, même s’ils ont terminé à la dernière place la saison précédente, leur disant qu’il ne peut être d’aucune aide pour l’équipe. Ce n’est qu’après avoir été menacé de suspension qu’il s’est présenté au camp d’entraînement cet automne-là, et en quelques jours, il s’est imposé comme le gardien de but numéro un de l’équipe à l’âge de 34 ans. Il a joué au total 12 ans avec les Leafs.
Bower est devenu célèbre pour son jeu sans peur. Il n’a jamais reculé devant un joueur offensif et a même breveté le geste le plus dangereux qu’un gardien de but puisse faire : le poke-check. Plongeant la tête la première dans les patins d’un joueur attaquant à pleine vitesse, Bower fait systématiquement tomber la rondelle du bâton du joueur adverse et la met hors d’état de nuire. Sous la direction de l’entraîneur Punch Imlach, Bower s’améliore de plus en plus. Il a mené les Leafs en séries éliminatoires dès sa première saison avec une remontée miraculeuse pour terminer le calendrier, puis a perdu deux finales d’affilée avant de remporter trois championnats consécutifs de la Coupe Stanley de 1962 à 1964.
Après avoir pris sa retraite en 1970 en tant que gardien de but le plus âgé à avoir jamais joué dans la LNH, Bower est resté avec les Leafs pendant de nombreuses années en tant que dépisteur puis entraîneur des gardiens, mettant les protections et aidant les gardiens des Leafs à s’entraîner.